Глеб Вершинин является воспитанником могилевского «Днепра», где провел большую часть своей карьеры.
Вершинин выступал за молодежную команду клуба в 2018–2019 годах, а с 2020-го по 2025-й защищал цвета основного состава «Днепра-Могилев». Также он успел поиграть за «Днепр-Юни» и «Оршу».
В активе защитника — чемпионство Второй лиги Беларуси 2020 года, а также серебряные медали Первой лиги в сезонах 2023 и 2025 годов.
